Estabilidad Geométrica de los Códigos de Poblaciones Neuronales: Variación Regional, Relevancia Conductual y Dependencia de Circuitos

Resumen

Los modelos actuales de fiabilidad representacional en poblaciones neuronales se centran en la estabilidad temporal: si los centroides poblacionales se conservan entre sesiones y días. Este marco deja sin respuesta una pregunta fundamental: ¿con qué fiabilidad se reproduce la estructura de distancias pareadas entre estímulos a través de observaciones independientes dentro de una sesión? Sostenemos que esta propiedad, la estabilidad geométrica, constituye un eje independiente del análisis representacional que los marcos existentes no capturan. Formalizamos la estabilidad geométrica como la correlación de rangos de Spearman entre matrices de disimilitud representacional divididas en dos mitades (Shesha) y mostramos que es empíricamente disociable tanto de la estabilidad temporal como de la precisión de decodificación. A través de 229 observaciones área-sesión que abarcan 68 regiones cerebrales en una tarea de discriminación visual (Steinmetz et al., 2019), la estabilidad geométrica predice el acoplamiento neural-conductual ensayo por ensayo (ρ = 0.18, p = 0.005) mientras que la deriva del centroide no lo hace (ρ = 0.002, p = 0.976). La jerarquía regional, con el estriado como más estable (S = 0.44) y el hipocampo como menos (S = 0.19), es aproximadamente opuesta a la jerarquía de estabilidad temporal. Datos olfativos consistentes en dirección (Bolding y Franks, 2018) motivan un modelo de red atractora en el que el acoplamiento excitatorio recurrente amplifica la consistencia de la MDR entre mitades al completar patrones de estímulo a partir de una entrada feedforward escasa (ρ = +0.64, p = 0.010), proporcionando una explicación a nivel de circuito de cómo emerge la estabilidad geométrica. Estos resultados establecen la estabilidad geométrica como una propiedad funcionalmente relevante y dependiente del circuito de los códigos de población neuronal, ortogonal a las medidas de deriva temporal y complementaria a relatos recientes sobre cómo la conectividad recurrente equilibra la estabilidad representacional con la dinámica secuencial en circuitos hipocampales.

English

Current models of representational reliability in neural populations focus on temporal stability: whether population centroids are preserved across sessions and days. This framing leaves a fundamental question unanswered: how reliably does the pairwise distance structure among stimuli reproduce across independent observations within a session? We argue that this property, geometric stability, constitutes an independent axis of representational analysis that existing frameworks do not capture. We formalize geometric stability as the Spearman rank correlation between split-half representational dissimilarity matrices (Shesha) and show that it is empirically dissociable from both temporal stability and decoding accuracy. Across 229 area-session observations spanning 68 brain regions in a visual discrimination task (Steinmetz et al. 2019), geometric stability predicts trial-by-trial neural-behavioral coupling (ρ= 0.18, p = 0.005) while centroid drift does not (ρ= 0.002, p = 0.976). The regional hierarchy, with striatum most stable (S = 0.44) and hippocampus least (S = 0.19), runs roughly opposite to the temporal stability hierarchy. Directionally consistent olfactory data (Bolding \& Franks 2018) motivate an attractor network model in which recurrent excitatory coupling amplifies split-half RDM consistency by completing stimulus patterns from sparse feedforward input (ρ= +0.64, p = 0.010), providing a circuit-level account of how geometric stability emerges. These results establish geometric stability as a functionally relevant, circuit-dependent property of neural population codes, orthogonal to temporal drift measures and complementary to recent accounts of how recurrent connectivity balances representational stability with sequential dynamics in hippocampal circuits.