Stabilité géométrique des codes de population neuronale : variation régionale, pertinence comportementale et dépendance aux circuits

Résumé

Les modèles actuels de fiabilité représentationnelle dans les populations neuronales se concentrent sur la stabilité temporelle : la préservation des centroïdes de population d'une session à l'autre et d'un jour à l'autre. Ce cadre laisse une question fondamentale sans réponse : dans quelle mesure la structure des distances par paires entre stimuli se reproduit-elle de manière fiable au sein d'observations indépendantes d'une même session ? Nous soutenons que cette propriété, la stabilité géométrique, constitue un axe indépendant d'analyse représentationnelle que les cadres existants ne capturent pas. Nous formalisons la stabilité géométrique comme le coefficient de corrélation de Spearman entre des matrices de dissimilarité représentationnelles split-half (Shesha) et montrons qu'elle est empiriquement dissociable à la fois de la stabilité temporelle et de la précision de décodage. Sur 229 observations session-région couvrant 68 régions cérébrales dans une tâche de discrimination visuelle (Steinmetz et al. 2019), la stabilité géométrique prédit le couplage neural-comportemental essai par essai (ρ = 0,18 ; p = 0,005) tandis que la dérive des centroïdes ne le fait pas (ρ = 0,002 ; p = 0,976). La hiérarchie régionale, avec le striatum le plus stable (S = 0,44) et l'hippocampe le moins stable (S = 0,19), suit une direction grossièrement opposée à la hiérarchie de stabilité temporelle. Des données olfactives cohérentes en direction (Bolding & Franks 2018) motivent un modèle de réseau d'attracteurs dans lequel le couplage excitateur récurrent amplifie la cohérence des RDM split-half en complétant les motifs de stimulus à partir d'entrées feedforward clairsemées (ρ = +0,64 ; p = 0,010), fournissant une explication au niveau des circuits de la manière dont émerge la stabilité géométrique. Ces résultats établissent la stabilité géométrique comme une propriété fonctionnellement pertinente et dépendante des circuits des codes de populations neuronales, orthogonale aux mesures de dérive temporelle et complémentaire des récits récents sur la manière dont la connectivité récurrente équilibre stabilité représentationnelle et dynamiques séquentielles dans les circuits hippocampiques.

English

Current models of representational reliability in neural populations focus on temporal stability: whether population centroids are preserved across sessions and days. This framing leaves a fundamental question unanswered: how reliably does the pairwise distance structure among stimuli reproduce across independent observations within a session? We argue that this property, geometric stability, constitutes an independent axis of representational analysis that existing frameworks do not capture. We formalize geometric stability as the Spearman rank correlation between split-half representational dissimilarity matrices (Shesha) and show that it is empirically dissociable from both temporal stability and decoding accuracy. Across 229 area-session observations spanning 68 brain regions in a visual discrimination task (Steinmetz et al. 2019), geometric stability predicts trial-by-trial neural-behavioral coupling (ρ= 0.18, p = 0.005) while centroid drift does not (ρ= 0.002, p = 0.976). The regional hierarchy, with striatum most stable (S = 0.44) and hippocampus least (S = 0.19), runs roughly opposite to the temporal stability hierarchy. Directionally consistent olfactory data (Bolding \& Franks 2018) motivate an attractor network model in which recurrent excitatory coupling amplifies split-half RDM consistency by completing stimulus patterns from sparse feedforward input (ρ= +0.64, p = 0.010), providing a circuit-level account of how geometric stability emerges. These results establish geometric stability as a functionally relevant, circuit-dependent property of neural population codes, orthogonal to temporal drift measures and complementary to recent accounts of how recurrent connectivity balances representational stability with sequential dynamics in hippocampal circuits.