La transition de phase géométrique permet une capacité de mémoire hippocampique extrême

Résumé

Les systèmes de mémoire peuvent stocker des quantités d'information très différentes malgré des contraintes matérielles similaires. Nous montrons ici que la mémoire spatiale supérieure émerge d'un durcissement discret de la géométrie de la population hippocampique — une transition d'un codage collectif désorganisé à un codage cristallin. En comparant des mésanges à tête noire (pratiquant le stockage de nourriture) à des diamants mandarins (non stockeurs), nous avons constaté que l'hippocampe des stockeurs maintient une géométrie topologiquement rigide, « cristalline », avec une stabilité géométrique significativement plus élevée (Shesha 0,245 contre 0,166) et une cohérence temporelle près de deux fois supérieure (Shesha 0,393 contre 0,209), tandis que l'hippocampe des non-stockeurs ressemble à un « brouillard » désorganisé. Cette stabilité est activement construite par une dynamique de circuit synergique : les neurones excitateurs forment l'échafaudage spatial tandis que les populations inhibitrices contribuent à une décorrélation orthogonale, un motif de circuit dans lequel les populations excitatrices et inhibitrices occupent des sous-espaces représentationnels largement non chevauchants. Une double dissociation avec l'Allocateur de Mémoire Stable de Valiant — un modèle prédisant que des ensembles de neurones dédiés sous-tendent chaque mémoire — confirme que cet avantage reflète une organisation topologique continue plutôt qu'une allocation neuronale discrète : les réseaux de stockage présentent une fiabilité d'allocation split-half quasi nulle malgré leur supériorité géométrique. La modélisation computationnelle sur 10 000 configurations révèle la rigidité topologique comme condition mathématique préalable à l'échelle : les codes cristallins maintiennent une lecture à haute fidélité au-delà de M = 1 000 localisations, tandis que les codes brouillard échouent en dessous de M = 10, soit un avantage de capacité supérieur à 100 fois. Cette capacité nécessite une redondance représentationnelle d'un facteur 169 : une « taxe géométrique » stabilisant la variété contre le bruit biologique. Ces résultats établissent la stabilité géométrique comme principe d'organisation candidat de la mémoire biologique : l'évolution atteint une mémoire à haute capacité non pas en proliférant les neurones, mais en modifiant la géométrie même du code neuronal.

English

Memory systems can store vastly different amounts of information despite similar hardware constraints. Here, we show that superior spatial memory emerges from a discrete stiffening of hippocampal population geometry-a transition from disorganized to crystalline collective coding. Comparing food-caching chickadees to non-caching zebra finches, we found that the caching hippocampus maintains a topologically rigid, "crystalline" geometry with significantly higher geometric stability (Shesha 0.245 v 0.166) and nearly two-fold greater temporal coherence (Shesha 0.393 v 0.209), while the non-caching hippocampus resembles a disorganized "mist." This stability is actively constructed by synergistic circuit dynamics: excitatory neurons form the spatial scaffold while inhibitory populations contribute orthogonal decorrelation, a circuit motif in which excitatory and inhibitory populations occupy largely non-overlapping representational subspaces. A double dissociation with Valiant's Stable Memory Allocator, a model predicting that dedicated neuron ensembles underlie each memory, confirms this advantage reflects continuous topological organization rather than discrete neuron allocation: caching networks exhibit near-zero split-half allocation reliability despite their geometric superiority. Computational modeling across 10k configurations reveals topological rigidity as the mathematical prerequisite for scale: crystalline codes sustain high-fidelity readout beyond M=1k locations while mist codes fail below M=10, a >100-fold capacity advantage. This capacity requires a 169fold representational redundancy: a "geometric tax" stabilizing the manifold against biological noise. These results establish geometric stability as a candidate organizing principle of biological memory: evolution achieves high-capacity memory not by proliferating neurons, but by engineering the geometry of the neural code itself.