Geometrische Stabiliteit van Neurale Populatiecodes: Regionale Variatie, Gedragsrelevantie en Circuitafhankelijkheid

Samenvatting

Huidige modellen van representatiebetrouwbaarheid in neuronale populaties richten zich op temporele stabiliteit: of populatiecentroïden behouden blijven over sessies en dagen heen. Dit kader laat een fundamentele vraag onbeantwoord: hoe betrouwbaar reproduceert de paarsgewijze afstandsstructuur tussen stimuli over onafhankelijke waarnemingen binnen een sessie? Wij betogen dat deze eigenschap, geometrische stabiliteit, een onafhankelijke as van representatieanalyse vormt die bestaande kaders niet vatten. We formaliseren geometrische stabiliteit als de Spearman-rangcorrelatie tussen split-half representatieverschilmatrices (Shesha) en tonen aan dat het empirisch dissocieerbaar is van zowel temporele stabiliteit als decodeernauwkeurigheid. Over 229 gebied-sessie observaties verspreid over 68 hersengebieden in een visuele discriminatietaak (Steinmetz et al. 2019), voorspelt geometrische stabiliteit trial-by-trial neurale-gedragskoppeling (ρ=0,18, p=0,005) terwijl centroïde drift dat niet doet (ρ=0,002, p=0,976). De regionale hiërarchie, met striatum het meest stabiel (S=0,44) en hippocampus het minst (S=0,19), verloopt ruwweg tegengesteld aan de temporele stabiliteitshiërarchie. Richtingsconsistente olfactorische gegevens (Bolding & Franks 2018) motiveren een attractornetwerkmodel waarin terugkerende excitatoire koppeling split-half RDM-consistentie versterkt door stimuluspatronen te completeren vanuit spaarzame feedforward-input (ρ=+0,64, p=0,010), wat een circuitniveau-verklaring biedt van hoe geometrische stabiliteit ontstaat. Deze resultaten vestigen geometrische stabiliteit als een functioneel relevante, circuitafhankelijke eigenschap van neuronale populatiecodes, orthogonaal aan temporele driftmaten en complementair aan recente beschouwingen van hoe terugkerende connectiviteit representatiestabiliteit balanceert met sequentiële dynamiek in hippocampale circuits.

English

Current models of representational reliability in neural populations focus on temporal stability: whether population centroids are preserved across sessions and days. This framing leaves a fundamental question unanswered: how reliably does the pairwise distance structure among stimuli reproduce across independent observations within a session? We argue that this property, geometric stability, constitutes an independent axis of representational analysis that existing frameworks do not capture. We formalize geometric stability as the Spearman rank correlation between split-half representational dissimilarity matrices (Shesha) and show that it is empirically dissociable from both temporal stability and decoding accuracy. Across 229 area-session observations spanning 68 brain regions in a visual discrimination task (Steinmetz et al. 2019), geometric stability predicts trial-by-trial neural-behavioral coupling (ρ= 0.18, p = 0.005) while centroid drift does not (ρ= 0.002, p = 0.976). The regional hierarchy, with striatum most stable (S = 0.44) and hippocampus least (S = 0.19), runs roughly opposite to the temporal stability hierarchy. Directionally consistent olfactory data (Bolding \& Franks 2018) motivate an attractor network model in which recurrent excitatory coupling amplifies split-half RDM consistency by completing stimulus patterns from sparse feedforward input (ρ= +0.64, p = 0.010), providing a circuit-level account of how geometric stability emerges. These results establish geometric stability as a functionally relevant, circuit-dependent property of neural population codes, orthogonal to temporal drift measures and complementary to recent accounts of how recurrent connectivity balances representational stability with sequential dynamics in hippocampal circuits.