Estabilidade Geométrica dos Códigos de População Neural: Variação Regional, Relevância Comportamental e Dependência de Circuito

Resumo

Os modelos atuais de confiabilidade representacional em populações neurais focam na estabilidade temporal: se os centroides da população são preservados entre sessões e dias. Esse enquadramento deixa uma questão fundamental sem resposta: com que confiabilidade a estrutura de distância pareada entre estímulos se reproduz em observações independentes dentro de uma sessão? Argumentamos que essa propriedade, estabilidade geométrica, constitui um eixo independente de análise representacional que os frameworks existentes não capturam. Formalizamos a estabilidade geométrica como a correlação de postos de Spearman entre matrizes de dissimilaridade representacional split-half (Shesha) e mostramos que ela é empiricamente dissociável tanto da estabilidade temporal quanto da precisão de decodificação. Em 229 observações de área-sessão abrangendo 68 regiões cerebrais em uma tarefa de discriminação visual (Steinmetz et al., 2019), a estabilidade geométrica prevê o acoplamento neural-comportamental tentativa a tentativa (ρ = 0,18, p = 0,005), enquanto a deriva do centroide não (ρ = 0,002, p = 0,976). A hierarquia regional, com o estriado mais estável (S = 0,44) e o hipocampo menos (S = 0,19), é aproximadamente oposta à hierarquia de estabilidade temporal. Dados olfativos direcionalmente consistentes (Bolding & Franks, 2018) motivam um modelo de rede atratora no qual o acoplamento excitatório recorrente amplifica a consistência da MDR split-half ao completar padrões de estímulo a partir de entrada feedforward esparsa (ρ = +0,64, p = 0,010), fornecendo uma explicação em nível de circuito de como a estabilidade geométrica emerge. Esses resultados estabelecem a estabilidade geométrica como uma propriedade funcionalmente relevante e dependente de circuito dos códigos populacionais neurais, ortogonal às medidas de deriva temporal e complementar a relatos recentes de como a conectividade recorrente equilibra a estabilidade representacional com a dinâmica sequencial em circuitos hipocampais.

English

Current models of representational reliability in neural populations focus on temporal stability: whether population centroids are preserved across sessions and days. This framing leaves a fundamental question unanswered: how reliably does the pairwise distance structure among stimuli reproduce across independent observations within a session? We argue that this property, geometric stability, constitutes an independent axis of representational analysis that existing frameworks do not capture. We formalize geometric stability as the Spearman rank correlation between split-half representational dissimilarity matrices (Shesha) and show that it is empirically dissociable from both temporal stability and decoding accuracy. Across 229 area-session observations spanning 68 brain regions in a visual discrimination task (Steinmetz et al. 2019), geometric stability predicts trial-by-trial neural-behavioral coupling (ρ= 0.18, p = 0.005) while centroid drift does not (ρ= 0.002, p = 0.976). The regional hierarchy, with striatum most stable (S = 0.44) and hippocampus least (S = 0.19), runs roughly opposite to the temporal stability hierarchy. Directionally consistent olfactory data (Bolding \& Franks 2018) motivate an attractor network model in which recurrent excitatory coupling amplifies split-half RDM consistency by completing stimulus patterns from sparse feedforward input (ρ= +0.64, p = 0.010), providing a circuit-level account of how geometric stability emerges. These results establish geometric stability as a functionally relevant, circuit-dependent property of neural population codes, orthogonal to temporal drift measures and complementary to recent accounts of how recurrent connectivity balances representational stability with sequential dynamics in hippocampal circuits.